Nioårige James är en föräldralös pojke som bor hos sina elaka och krävande fastrar någonstans i England. En dag får James en påse förtrollade krokodiltungor av en mystisk främling. När James tappar påsen vid roten av ett träd gör förtrollningen att det växer fram en jättelik persika på trädet. Fastrarna är inte sena att utnyttja situationen genom att ta inträde av nyfikna åskådare. På kvällen klättrar James in genom ett hål i persikan. Där inne träffar han en brokig samling jätteinsekter som blir hans vänner. En av insekterna biter av stjälken på persikan så att den rullar nerför kullen och landar i havet. Så börjar en lång och äventyrlig sjöresa inuti den ihåliga jättefrukten. New York nästa!